Con performance ugualmente convincenti in teatro e al cinema, Billy Crudup è apprezzato da tempo per le sue interpretazioni, in "20th Century Women", al fianco di Annette Bening, Elle Fanning e Greta Gerwig, "Alien: Covenant", diretto da Ridley Scott e "Life at these Speeds", tratto da un romanzo di Jeremy Jackson. Molto recenti sono anche "Youth in Oregon", presentato al Tribeca Film Festival 2016, e "Effetto Lucifero", ispirato al celebre esperimento condotto alla Stanford University nell'estate del 1971. Crudup aveva debuttato sul grande schermo nel film di Barry Levinson "Sleepers", del cui cast facevano parte anche Robert De Niro, Brad Pitt e Jason Patric, immediatamente seguito dal film diretto da Woody Allen "Tutti dicono I Love You" e da "Innocenza infranta", diretto da Pat O'Connor. È stato poi il protagonista di "Without Limits", storia del leggendario fondista Steven Prefontaine, ruolo per cui ha vinto il National Board of Review Award per la performance rivelazione dell'anno. Billy Crudup ha recitato in "Jesus' Son", film molto amato dalla critica con Samantha Morton, Holly Hunter e Denis Leary, grazie al quale ha ottenuto una candidatura ad un Independent Spirit Award, ed è poi tornato a lavorare con Jennifer Connelly in "Waking the Dead". Ha fatto parte del cast del film premiato agli Oscar® e diretto da Cameron Crowe "Quasi famosi", che aveva tra gli interpreti anche Frances McDormand e Kate Hudson. Tra gli altri film da lui interpretati sono da ricordare "Il caso Spotlight" di Tom McCarthy, vincitore dell'Oscar® come miglior film nel 2016; "Glass Chin" di Noah Buschel; il debutto alla regia di William H. Macy "Rudderless"; "Blood Ties- La legge del sangue" di Guillaume Canet, con Clive Owen; "Mangia prega ama", con Julia Roberts, Javier Bardem e James Franco; "Nemico pubblico - Public Enemies" di Michael Mann, con Johnny Depp e Christian Bale; "Watchmen" di Zack Synder, con Patrick Wilson; "Charlotte Gray", con Cate Blanchett; il fantasy di Tim Burton "Big Fish", con Ewan McGregor, Helena Bonham Carter e Albert Finney; "Stage Beauty", con Claire Danes; "Uomini & Donne", con Julianne Moore; "Mission: Impossible III" diretto da J.J. Abrams, con Tom Cruise protagonista; e "The Good Shepherd- L'ombra del potere" di Robert De Niro, con Matt Damon e Angelina Jolie.