E' meglio noto per i suoi ruoli da comprimario, in film come Barton Fink-E' Successo a Hollywood (per il quale ha ricevuto una nomination agli Oscar), Otto Uomini Fuori e Elf.
Sul piccolo schermo è apparso in alcune serie come "The Good Wife", "Entourage" e "Law & Order: Special Victims Unit" e "Entourage". Più recentemente, lo abbiamo visto in "Suburgatory", ed ha interpretato il ruolo di Wesley Mouch, nel film Atlas Shrugged: Part I.
Lerner si è laureato presso il Brooklyn College e la London Academy of Music and Dramatic Art. Ha iniziato la carriera di attore alla fine degli anni '60, presso l'American Conservatory Theater di San Francisco. All'età di 24 anni, ha regalato una performance sorprendente nel ruolo di Hieronymous the Miser, in una produzione radiofonica di KPFA, della commedia di Michel de Ghelderode "Red Magic".
Lerner è apparso nel ruolo di Pierre Salinger, l'addetto stampa di John F. Kennedy, in "The Missiles of October". Tra le sue prime apparizioni televisive ricordiamo: "The Brady Bunch", "The Odd Couple" e "M*A*S*H".
L'attore ha fatto il suo debutto cinematografico nel film di Donald Sutherland, Alex in Wonderland. In seguito è apparso in alcuni ruoli secondari, in diversi film di Hollywood come Il Candidato di Robert Redford, St. Ives di Charles Bronson e Il Postino Suona Sempre Due Volte di Jack Nicholson.
Lerner è apparso al fianco di Eddie Murphy nella commedia Harlem Nights.
Per il ruolo del produttore cinematografico Jack Lipnick, nel film dei Fratelli Coen, Barton Fink, ha ricevuto la candidatura agli Academy Award come Migliore Attore non Protagonista.
A teatro, Lerner è apparso nella produzione del West End di "Up for Grabs", con Madonna. Inoltre ha recitato nella serie di David Quantick, "One" di Radio Four.