Un villaggio in riva al mare. Sosuke, un bimbo di cinque anni, vive in cima a una scogliera affacciata su Island Sea. Una mattina, giocando sulla spiaggia rocciosa sotto casa, trova Ponyo, una pesciolina rossa con la testa incastrata in un barattolo di marmellata. Sosuke la salva e la mette in un secchio di plastica verde. Ponyo è affascinata da Sosuke e il bimbo prova lo stesso verso la pesciolina. Le dice: "Non preoccuparti, ti proteggerò e mi prenderò cure di te". Ma il padre di Ponyo, Fujimoto - una volta umano e ora stregone che abita i fondali marini - lo obbliga a tornare con lui nelle profondità dell'oceano. "Voglio essere umana!" esclama Ponyo e, determinata a diventare una bimba per tornare da Sosuke, tenta la fuga. Ma prima di farlo, versa nell'oceano l'Acqua della Vita, la preziosa riserva dell'elisir magico di Fujimoto. L'acqua del mare si alza. Le sorelle di Ponyo sono trasformate in enormi onde dalla forma di pesce che si arrampicano alrte fino alla scogliera dove si trova la casa di Sosuke. Il caos sprigionato dall'oceano avvolge il villaggio di Sosuke che affonda sotto i flutti marini. Una bimba e un bimbo. Amore e responsabilità. Il mare e la vita stessa. In un'epoca di ansie e incertezza, Ponyo sulla scogliera è il coraggioso racconto della storia di una madre e suo figlio uscito dalla matita di Hayao Miyazaki.