Attore molto richiesto dopo la sua notevole interpretazione nella pellicola drammatica di Sofia Coppola Somewhere, che ha vinto il Leone d'oro al Festival di Venezia. Nel 2009, ha collaborato con il produttore di Somewhere G. Mac Brown al gangster movie di Michael Mann Nemico pubblico (Public Enemies), al fianco di Johnny Depp.
Nato ad Atlanta, recita al cinema da oltre due decenni. Nel 1990, era uno dei 2.000 attori che hanno svolto il provino per il ruolo da protagonista ne La forza del singolo (The Power of One) di John G. Avildsen. Ha ottenuto la parte e così ha recitato assieme a Morgan Freeman, John Gielgud e Fay Masterson. Inoltre, la National Association of Theatre Owners (NATO) lo ha celebrato con il premio ShoWest per la star maschile del futuro.
Dorff ha poi interpretato due persone realmente esistite: il quinto Beatle, il musicista Stuart Sutcliffe, in Backbeat - Tutti hanno bisogno di amore (Backbeat) di Iain Softley, e la star del cinema Candy Darling in Ho sparato a Andy Warhol (I Shot Andy Warhol) di Mary Harron. E' apparso anche in Blood and Wine di Bob Rafelson, al fianco di Jack Nicholson e Michael Caine; La spirale della vendetta (City of Industry) di John Irvin assieme a Harvey Keitel; il film per la televisione di James Lapine Destino fatale (Earthly Possessions) con Susan Sarandon; e Blade di Stephen Norrington, con protagonista Wesley Snipes. L'ultimo ruolo gli ha permesso di conquistare l'MTV Movie Award per il miglior cattivo.
Nella sua filmografia, figurano anche Felon - Il colpevole (Felon, che vedeva coinvolto Dorff anche come produttore esecutivo) di Ric Roman Waugh, A morte Hollywood (Cecil B. DeMented, di cui era protagonista) di John Water, Shadowboxer di Lee Daniels, World Trade Center di Oliver Stone, Oscure presenze a Cold Creek (Cold Creek Manor) di Mike Figgis, Deuces Wild. I guerrieri di New York (Deuces Wild) di Scott Kalvert, Entropy - disordine d'amore (Entropy) di Phil Joanou, Black Water Transit di Tony Kaye e Bucky Larson: Born to Be a Star di Tom Brady. Tra i suoi prossimi progetti, figurano The Motel Life di Alan e Gabe Polsky, al fianco di Emile Hirsch, e Boot Tracks di David Jacobson, con Michelle Monaghan.